更长和更温暖的冬前时期会降低滞育昆虫的冬后适应性,Functional Ecology

1 简介

不适宜居住的时期，例如冬季或旱季，是季节性环境中生活的主要挑战。这些时期可以减少生长和繁殖甚至杀死，从而对生物施加强烈的选择。为了在这些荒凉的时期生存下来，许多生物使用季节性的生活史可塑性，例如进入某种形式的休眠。然而，这种可塑性必须适时进行并预测季节性变化，因为上述反应过晚和毫无准备地进入荒凉季节的可怕后果（Van Dyck 等人，  2015 年）。随着气候变化改变这些荒凉的季节，我们需要更加关注这些季节如何影响生物体（Marshall 等人，  2020 年；Williams 等人，  2015 年）)，但我们还需要考虑对不利季节的适应如何在这些时期之外发挥作用。休眠和对不利季节的其他适应可能会在好客条件下表现出错过生长和繁殖的机会成本，以及在这些时期更直接的能量成本。此外，这些成本的适应性后果可能要到生命周期的后期才会出现。生物在一年中的任何时候都在经历选择，因此季节性可塑性的演变应该受到所有季节的影响，而不仅仅是最不利的季节。

对于中高纬度地区的昆虫，避免不利冬季条件的最常见策略之一是滞育。滞育发生在生命周期的特定物种阶段，包括正常发育和活动的停止或严重延迟（Tauber 等，  1986）。在每年多代的物种中，滞育是兼性的，个体依靠光周期和温度等环境线索来确定是直接发育还是进入滞育（Denlinger，  1991；Tauber 等，  1986）。冬季滞育通常被认为是适应与冬季相关的寒冷条件的生存（Denlinger，  1991); 然而，对多种昆虫的研究表明，温暖的冬季条件会降低滞育昆虫的质量、存活率和繁殖力（Abarca 等人，  2019 年；Irwin & Lee，  2000 年，2003 年；Vesterlund 等人，  2014 年），尽管这些影响并非在所有情况下都存在（Williams, Hellmann, et al.,  2012）。这些负面后果与代谢率增加有关，并且可能是由于在一个几乎没有能量输入且经常依赖低温来保存能量的阶段，在较高温度下能量消耗增加所致（Hahn & Denlinger,  2011 ; Irwin & Lee ，  2003 年；辛克莱，  2015 年）。

对滞育和其他形式的冬季休眠的研究集中在冬季条件本身的变化上，但滞育通常在冬季条件开始之前的一段时间内开始。尽管有潜在的重要性，但这个冬前时期在滞育研究中受到的关注要少得多。即使食物供应和其他条件在冬季开始之前仍然可以发育，生物体也应该在冬季前一段时间进入休眠状态，以确保它们（或它们的后代）在不适宜居住的开始时不会陷入不适当的生命阶段条件（泰勒，  1980 年）。这些恶劣条件何时开始的不确定性可能使早期休眠更加重要（Hairston & Munns.,  1984; 但参见 Taylor & Spalding，  1989 年）。事实上，滞育对于确保生物体在适当的发育阶段开始过冬可能比在冬季将它们保持在该阶段更重要，因为寒冷的冬季条件本身通常会阻止大多数发育。例如，Pararge aegeria蝴蝶滞育持续时间的种群间差异与冬前持续时间的变化比冬季持续时间的变化更密切相关（Lindestad 等人，  2020 年）。

鉴于温暖的冬天已经与滞育昆虫的负面影响有关（Irwin & Lee,  2000 , 2003 ; Sinclair,  2015），定义上的暖冬期可能对健康产生类似的负面影响。在较早一代进入滞育的秋网虫Hyphantria cunea在冬季前体重减轻更多，在冬季生存的可能性较小，并且在冬季后产卵较少（Gomi，  2000）。云杉芽虫Choristoneura fumiferana和Nezara viridula stink bug 在户外饲养时表现出类似的早期滞育负面健康后果（Han & Bauce,  1998 ; Musolin & Numata,  2003）。在恒温实验室条件下，延长的冬前期会降低苹果蛆蝇Rhagoletis pomonella的存活率（Toxopeus 等人，  2021 年），并减少Osmia lignaria独居蜜蜂的质量和能量储备（Bosch 等人，  2010 年）。事实上，能量模型预测滞育毛虫在秋季比冬季使用更多的能量储备，导致秋季持续时间对滞育期间能量使用的强烈影响（Williams, Marshall, et al.,  2012）。或者，滞育表型可能会适应这些冬前条件，并且滞育表型可能已经进化到降低冬前不活动的成本，就像在冬季生存一样。迄今为止，关于冬前滞育的实验研究要么只控制了冬前持续时间（Bosch et al.,  2010），要么通过室外饲养同时控制了冬前持续时间和温度（Han & Bauce,  1998 ; Musolin & Numata,  2003）。冬季前的温度和持续时间尚未通过实验独立控制。这样做将使我们能够更好地确定冬前会变得有压力的条件，并确定冬前温度、持续时间或它们的相互作用是否对滞育昆虫的适应性最重要。

在这里，我们使用蝴蝶Pieris napi（绿纹白色）来测试温暖或更长的冬季对这些健康的影响。P. napi是遍及欧洲和亚洲大部分地区的广泛分布的蝴蝶，并且在该范围的大部分地区每年都有多代（Higgins & Hargreaves，  1983 年）。它可以作为蛹兼性进入滞育，这是由幼虫经历的光周期和温度条件诱导的（Friberg et al.,  2011 ; Kivelä et al.,  2015 ; Wiklund et al.,  1991）。可能由于这些阈值的个体差异，一些群体具有部分伏丁现象，其中不同的个体在不同的世代中进入滞育（Välimäki 等人， 2008 年；Wiklund 等人，  1992 年）。这使得冬前条件的后果对该物种特别重要，因为同一种群中的不同个体可能会经历冬前条件的持续时间非常不同。温暖的冬季条件已被证明会对P. napi pupae的生存产生负面影响（Lehmann 等人，  2017 年），但冬季前条件的后果仍然未知。

为了测试冬前条件的适应性后果，我们在全因子设计中将滞育P. napi pupae 暴露于不同持续时间（1-16 周）和温度（15、20 或 25°C）的冬前处理（图 1a）。因为我们的主要目标是确定冬季前变得压力的条件组合，我们选择了从温和到极端的治疗持续时间和温度。P. napi需要长时间的冷暴露（以月为单位）来终止滞育（Posledovich 等人，  2015 年）；然而，终止滞育的进展可能会在高达 10°C 的温度下开始积累（Lehmann 等人，  2017）。因此，为了防止在冬前治疗期间滞育过早终止，我们将我们的治疗限制在温暖的温度下，在该温度下，滞育的最小进展会累积。作为适合度的估计，我们测量了冬前时期的质量，以及在实验期间的多个时间点蛹是否仍然存活。我们预测，随着冬前持续时间和温度的增加，两者都会下降，可能以一种相互作用的方式。因为之前对其他物种的研究已将滞育期间温暖条件的负面后果与这些条件下的代谢率升高联系起来（Irwin & Lee,  2003 ; Williams, Marshall, et al.,  2012），我们还在冬前处理期间多次测量了一部分个体的代谢率（图1b），预测在较高的冬前温度下新陈代谢升高。

图1

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图表显示 (a) 整体因子实验设计，在保持冬季持续时间和温度恒定的同时操纵冬前温度和持续时间，以及 (b) 在 15 和 16 周治疗和对照个体中个体的呼吸测量测量时间。彩色线表示不同的冬前温度处理（蓝色/实线 = 15°C，紫色/虚线 = 20°C，红色/虚线 = 25°C）。(a) 化蛹后 1 天开始处理，每周 16 周，一部分个体从冬前处理转移到冬季条件（黑线，2°C）。另一组对照个体被直接置于冬季条件下。每只蛹在冬季度过 24 周，之后将其移至 17°C（与化蛹前相同的条件）以完成化蛹并像成虫一样闭合。(b) 对于冬前处理 15 和 16 周的个体，在冬前期间测量了四次代谢率，大约在第 4、6、9 和 12 周（确切的年龄不同，因为个体在不同的日子化蛹但在同一天测量）。在冬季条件下大约 11 周后测量对照个体。最后一次测量所有个体，大约在实验开始 22 周时，所有个体都处于冬季条件下

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